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Sustainable Development Goals
10 Redução das desigualdadesCollections
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Metadata
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SARS‑COV‑2 INTRA‑HOST DIVERSITY, ANTIBODY RESPONSE, AND DISEASE SEVERITY AFTER REINFECTION BY THE VARIANT OF CONCERN GAMMA IN BRAZIL
Resposta de anticorpos
Gravidade após reinfecção
Pela variante de preocupação
SARS‑CoV‑2 intra-host diversity
Antibody response
Disease severity after reinfection
variant of concern Gamma
Author
Naveca, Felipe Gomes
Nascimento, Valdinete Alves
Nascimento, Fernanda
Ogrzewalska, Maria
Corrêa, Alex Pauvolid
Araújo, Mia Ferreira
Arantes, Ighor
Batista, Érika Rocha
Magalhães, Alessandro Álvares
Vinhal, Fernando
Mattos, Tirza Peixoto
Riediger, Irina
Debur, Maria do Carmo
Grinsztejn, Beatriz
Veloso, Valdiléa G.
Brasil, Patrícia
Rodrigues, Rodrigo Ribeiro
Rovaris, Darcita Buerger
Fernandes, Sandra Bianchini
Fernandes, Cristiano
Santos, João Hugo Abdalla
Abdalla, Lígia Fernandes
Costa Filho, Rubens
Silva, Marineide
Souza, Victor
Costa, Ágatha Araújo
Mejia, Matilde
Brandão, Maria Júlia
Gonçalves, Luciana Fé
Silva, George Allan
Jesus, Michele Silva de
Pessoa, Karina
Corado, André de Lima Guerra
Duarte, Debora Camila Gomes
Machado, Ana Beatriz
Zukeram, Ketiuce de Azevedo
Valente, Natalia
Lopes, Renata Serrano
Pereira, Elisa Cavalcante
Appolinario, Luciana Reis
Rocha, Alice Sampaio
Tort, Luis Fernando Lopez
Sekizuka, Tsuyoshi
Itokawa, Kentaro
Hashino, Masanori
Masanori, Makoto
Dezordi, Filipe Zimmer
Wallau, Gabriel Luz
Delatorre, Edson
Gräf, Tiago
Siqueira, Marilda Mendonça
Bello, Gonzalo
Resende, Paola Cristina
Nascimento, Valdinete Alves
Nascimento, Fernanda
Ogrzewalska, Maria
Corrêa, Alex Pauvolid
Araújo, Mia Ferreira
Arantes, Ighor
Batista, Érika Rocha
Magalhães, Alessandro Álvares
Vinhal, Fernando
Mattos, Tirza Peixoto
Riediger, Irina
Debur, Maria do Carmo
Grinsztejn, Beatriz
Veloso, Valdiléa G.
Brasil, Patrícia
Rodrigues, Rodrigo Ribeiro
Rovaris, Darcita Buerger
Fernandes, Sandra Bianchini
Fernandes, Cristiano
Santos, João Hugo Abdalla
Abdalla, Lígia Fernandes
Costa Filho, Rubens
Silva, Marineide
Souza, Victor
Costa, Ágatha Araújo
Mejia, Matilde
Brandão, Maria Júlia
Gonçalves, Luciana Fé
Silva, George Allan
Jesus, Michele Silva de
Pessoa, Karina
Corado, André de Lima Guerra
Duarte, Debora Camila Gomes
Machado, Ana Beatriz
Zukeram, Ketiuce de Azevedo
Valente, Natalia
Lopes, Renata Serrano
Pereira, Elisa Cavalcante
Appolinario, Luciana Reis
Rocha, Alice Sampaio
Tort, Luis Fernando Lopez
Sekizuka, Tsuyoshi
Itokawa, Kentaro
Hashino, Masanori
Masanori, Makoto
Dezordi, Filipe Zimmer
Wallau, Gabriel Luz
Delatorre, Edson
Gräf, Tiago
Siqueira, Marilda Mendonça
Bello, Gonzalo
Resende, Paola Cristina
Affilliation
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil / Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Flavivírus. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil / Department of Veterinary Integrative Biosciences, Texas A&M University, College Station, TX, USA.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil / Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de AIDS e Imunologia Molecular. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Secretaria de Saúde de Aparecida de Goiânia. GO, Brasil.
Secretaria de Saúde de Aparecida de Goiânia. GO, Brasil.
Laboratório HLAGYN. Goiânia, GO, Brasil.
Laboratório Central de Saúde Pública do Amazonas. Manaus, AM, Brasil.
Laboratório Central de Saúde Pública do Paraná. Curitiba, PR, Brasil.
Laboratório Central de Saúde Pública do Paraná. Curitiba, PR, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Nacional de Infectologia Evandro Chagas. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Nacional de Infectologia Evandro Chagas. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Nacional de Infectologia Evandro Chagas. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Laboratório Central de Saúde Pública do Espírito Santo. Vitória, ES, Brasil.
Laboratório Central de Saúde Pública do Estado de Santa Catarina. Florianópolis, SC, Brasil.
Laboratório Central de Saúde Pública do Estado de Santa Catarina. Florianópolis, SC, Brasil.
Fundação de Vigilância em Saúde do Amazonas-Dra Rosemary Costa Pinto. Manaus, AM, Brasil.
Hospital Adventista de Manaus. Manaus, AM, Brasil.
Universidade do Estado do Amazonas. Manaus, AM, Brasil.
Hospital Pró-Cardíaco-Rede Américas UHG. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Laboratório Central de Saúde Pública do Amazona. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil / Fundação de Vigilância em Saúde do Amazonas-Dra Rosemary Costa Pinto, Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil / CENUR Litoral Norte, Universidad de la República, Salto, Uruguay.
Pathogen Genomics Center, National Institute of Infectious Diseases, 1‑23‑1 Toyama, Shinjuku‑Ku. Tokyo, Japan.
Pathogen Genomics Center, National Institute of Infectious Diseases, 1‑23‑1 Toyama, Shinjuku‑Ku. Tokyo, Japan.
Pathogen Genomics Center, National Institute of Infectious Diseases, 1‑23‑1 Toyama, Shinjuku‑Ku. Tokyo, Japan.
Pathogen Genomics Center, National Institute of Infectious Diseases, 1‑23‑1 Toyama, Shinjuku‑Ku. Tokyo, Japan.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Aggeu Magalhães. Recife, PE, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Aggeu Magalhães. Recife, PE, Brasil.
Universidade Federal do Espírito Santo. Centro de Ciências Exatas, Naturais e da Saúde. Departamento de Biologia. Alegre, ES, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Gonçalo Moniz. Salvador, BA, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de AIDS e Imunologia Molecular,. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil / Department of Veterinary Integrative Biosciences, Texas A&M University, College Station, TX, USA.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil / Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de AIDS e Imunologia Molecular. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Secretaria de Saúde de Aparecida de Goiânia. GO, Brasil.
Secretaria de Saúde de Aparecida de Goiânia. GO, Brasil.
Laboratório HLAGYN. Goiânia, GO, Brasil.
Laboratório Central de Saúde Pública do Amazonas. Manaus, AM, Brasil.
Laboratório Central de Saúde Pública do Paraná. Curitiba, PR, Brasil.
Laboratório Central de Saúde Pública do Paraná. Curitiba, PR, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Nacional de Infectologia Evandro Chagas. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Nacional de Infectologia Evandro Chagas. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Nacional de Infectologia Evandro Chagas. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Laboratório Central de Saúde Pública do Espírito Santo. Vitória, ES, Brasil.
Laboratório Central de Saúde Pública do Estado de Santa Catarina. Florianópolis, SC, Brasil.
Laboratório Central de Saúde Pública do Estado de Santa Catarina. Florianópolis, SC, Brasil.
Fundação de Vigilância em Saúde do Amazonas-Dra Rosemary Costa Pinto. Manaus, AM, Brasil.
Hospital Adventista de Manaus. Manaus, AM, Brasil.
Universidade do Estado do Amazonas. Manaus, AM, Brasil.
Hospital Pró-Cardíaco-Rede Américas UHG. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Laboratório Central de Saúde Pública do Amazona. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil / Fundação de Vigilância em Saúde do Amazonas-Dra Rosemary Costa Pinto, Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Leônidas e Maria Deane. Laboratório de Ecologia de Doenças Transmissíveis na Amazônia. Manaus, AM, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil / CENUR Litoral Norte, Universidad de la República, Salto, Uruguay.
Pathogen Genomics Center, National Institute of Infectious Diseases, 1‑23‑1 Toyama, Shinjuku‑Ku. Tokyo, Japan.
Pathogen Genomics Center, National Institute of Infectious Diseases, 1‑23‑1 Toyama, Shinjuku‑Ku. Tokyo, Japan.
Pathogen Genomics Center, National Institute of Infectious Diseases, 1‑23‑1 Toyama, Shinjuku‑Ku. Tokyo, Japan.
Pathogen Genomics Center, National Institute of Infectious Diseases, 1‑23‑1 Toyama, Shinjuku‑Ku. Tokyo, Japan.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Aggeu Magalhães. Recife, PE, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Aggeu Magalhães. Recife, PE, Brasil.
Universidade Federal do Espírito Santo. Centro de Ciências Exatas, Naturais e da Saúde. Departamento de Biologia. Alegre, ES, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Gonçalo Moniz. Salvador, BA, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de AIDS e Imunologia Molecular,. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Fundação Oswaldo Cruz. Instituto Oswaldo Cruz. Laboratório de Vírus Respiratórios e do Sarampo. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Abstract
The rapid spread of the SARS-CoV-2 Variant of Concern (VOC) Gamma in Amazonas during early
2021 fueled a second large COVID-19 epidemic wave and raised concern about the potential role of
reinfections. Very few cases of reinfection associated with the VOC Gamma have been reported to
date, and their potential impact on clinical, immunological, and virological parameters remains largely
unexplored. Here we describe 25 cases of SARS-CoV-2 reinfection in Brazil. SARS-CoV-2 genomic
analysis confirmed that individuals were primo-infected with distinct viral lineages between March and December 2020 (B.1.1, B.1.1.28, B.1.1.33, B.1.195, and P.2) and reinfected with the VOC Gamma
between 3 to 12 months after primo-infection. We found a similar mean cycle threshold (Ct) value and
limited intra-host viral diversity in both primo-infection and reinfection samples. Sera of 14 patients
tested 10–75 days after reinfection displayed detectable neutralizing antibodies (NAb) titers against
SARS-CoV-2 variants that circulated before (B.1.*), during (Gamma), and after (Delta and Omicron)
the second epidemic wave in Brazil. All individuals had milder or no symptoms after reinfection, and
none required hospitalization. These findings demonstrate that individuals reinfected with the VOC
Gamma may display relatively high RNA viral loads at the upper respiratory tract after reinfection,
thus contributing to onward viral transmissions. Despite this, our study points to a low overall risk of
severe Gamma reinfections, supporting that the abrupt increase in hospital admissions and deaths
observed in Amazonas and other Brazilian states during the Gamma wave was mostly driven by
primary infections. Our findings also indicate that most individuals analyzed developed a high anti-
SARS-CoV-2 NAb response after reinfection that may provide some protection against reinfection or
disease by different SARS-CoV-2 variants.
Keywords in Portuguese
Diversidade intra-hospedeiro SARS‑CoV‑2Resposta de anticorpos
Gravidade após reinfecção
Pela variante de preocupação
SARS‑CoV‑2 intra-host diversity
Keywords
SARS-CoV-2 intra-host diversityAntibody response
Disease severity after reinfection
variant of concern Gamma
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